Microbiomas orais antigos apoiam mudanças graduais da dieta neolítica em direção à agricultura

Nature Communications volume 13, Número do artigo: 6927 (2022) Citar este artigo

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O microbioma humano tornou-se recentemente uma fonte valiosa de informações sobre a vida e a saúde do hospedeiro. Até à data pouco se sabe sobre a sua evolução em fases-chave da nossa história, como a transição do Neolítico para a agricultura. Aqui, lançamos luz sobre a evolução experimentada pelo microbioma oral durante essa transição, comparando caçadores-coletores do Paleolítico com agricultores do Neolítico e da Idade do Cobre que povoaram uma mesma área restrita na Itália. Integramos a análise de 76 microbiomas orais de cálculos dentários com as informações dietéticas derivadas da identificação de restos vegetais incorporados. Detectamos um desvio mais forte da composição do microbioma caçador-coletor na última parte do Neolítico, embora em menor grau nas fases iniciais da transição. Nossos achados demonstram que a introdução da agricultura afetou o microbioma hospedeiro, apoiando a hipótese de uma transição gradual nas populações investigadas.

Na última década, vários estudos identificaram o microbioma como um tipo de interface entre os seres humanos e seu ambiente circundante. O microbioma humano é capaz de influenciar a saúde do hospedeiro por meio de vários mecanismos1,2 e, por sua vez, é moldado por variáveis relacionadas às condições de vida do hospedeiro (por exemplo, estilo de vida, ambiente), mais do que pela genética do hospedeiro3,4. Desde o início das análises metagenômicas do microbioma humano, foi destacada a existência de grandes graus de variabilidade na composição do microbioma intestinal entre diferentes populações em todo o mundo5,6. No entanto, como essas comunidades microbianas surgiram durante a evolução humana e co-evoluíram com seus hospedeiros permanecem questões em aberto.

Estudos de DNA antigo (aDNA) podem potencialmente nos permitir explicar como essas comunidades microbianas complexas evoluíram ao longo do tempo para alcançar sua composição atual e, além disso, podem fornecer informações substanciais sobre sociedades, culturas e condições de vida passadas7,8. Os pesquisadores agora estão considerando o estudo do antigo microbioma de coprólitos (ou seja, restos fecais fossilizados) e cálculo dentário como ferramentas que poderiam contribuir consideravelmente para revelar a evolução das comunidades microbianas associadas ao homem9,10.

Uma das questões pendentes sobre a evolução do microbioma humano está relacionada a como a transição para a agricultura durante o período neolítico moldou a composição e a biodiversidade do microbioma oral. Análises realizadas em populações modernas detectaram mudanças na ecologia microbiana oral ao comparar sociedades tradicionais ou caçadoras-coletoras com comunidades urbanas11,12,13,14. No entanto, estudos recentes que se concentraram na transição para a agricultura em nosso passado mostraram resultados controversos. Por exemplo, dados preliminares do microbioma oral antigo sugeriram uma mudança na abundância de espécies bacterianas ligada à transição neolítica, que não foi replicável em um estudo mais recente sobre a evolução do microbioma oral8,15. Pesquisas adicionais no sul da Europa encontraram pouca variação associada à transição, identificando principalmente padrões geográficos de variação do genoma bacteriano16. Até o momento, os estudos sobre o antigo microbioma neolítico basearam-se principalmente em pequenos grupos de amostras distribuídas em uma ampla área geográfica caracterizada por condições ecológicas distintas e estratégias de subsistência, introduzindo assim um possível viés geográfico e alimentar. De fato, conforme observado para diferentes fontes de microbioma, as comunidades microbianas que habitam a placa dentária parecem ser influenciadas pela dieta, ecologia e condições de vida17,18,19. Além disso, evidências arqueológicas sugerem que a transição neolítica não foi um evento monolítico, mas ocorreram diferenças nas estratégias de subsistência adotadas entre as comunidades contemporâneas20,21,22. Essa evidência pode explicar por que padrões geográficos de variação são detectados principalmente em vez de mudanças culturais16, ao comparar diferentes comunidades neolíticas caracterizadas por pequenos tamanhos de amostras e diferentes condições ecológicas, deixando assim essa questão em aberto. Assim, prestar atenção ao fundo arqueológico e ao contexto ecológico torna-se fundamental para contextualizar a influência da transição agrícola no microbioma oral.

90%) (Supplementary Fig. 2). Only a few samples showed a contaminated profile, and were thus excluded from further analysis./p> 0.8 as being authentic, to assess for possible horizontal transfer events or the presence of genetically closely related species within the samples’ microbiome78. All of the information regarding the deamination profile and –Δ% for each species and all samples are reported on Supplementary Table 4. We further evaluated the reads fragmentation level and differences in the deamination profile across all of the different periods here investigated, to observe the effect of taphonomic events over time (Supplementary Figs. 4 and 5)./p>10 million reads as sources (SI, Supplementary Fig. 2). Samples demonstrating high oral source (>75%) were retained for the analysis. Finally, in order to eliminate possible contaminants, we compare the identified species with the Human Oral Microbiome Database (HOMD) to assure the selection of known human oral species. In this sense, the only questioned species was Burkholderia pseudomallei which is an environmental bacterium and the causative agent of melioidosis in humans79. The genus Burkholderia have been detected in human oral cavity and in the dental plaque80,81, but no evidence of B. pseudomallei have been described previously for dental calculus thus we cannot exclude that its presence could be related to an ancient contaminant or not./p>95% were considered for the following analysis. Finally, to assess for the aDNA damage profile the damageprofiler.sh script from Wibowo et al. was used but the last part of the script was modified using PMDtools. A plot of the deamination profile for each sample was reported in Supplementary Fig. 13. Contigs alignment to the reference was performed with BLAST Ring Image Generator (BRIG) (v.0.95)99, using upper and lower identity thresholds of 70% and 30%, respectively. This software was used to generate both Fig. 5 and Supplementary Fig. 14, this latter contain the reference genetic annotation retrieved by NCBI database./p>